Pada tanggal 11 Februari 1928 saat umur 18 tahun, Busby menandatangani kontrak dengan Manchester City senilai £ 5 per minggu selama satu tahun,<ref name="mre">{{cite book|last=Penney|first=Ian|title=The Maine Road Encyclopedia|publisher=Mainstream|location=Edinburgh|year=1995|isbn=1-85158-710-1|page=37 }}</ref> dengan ketentuan dia bisa meninggalkan City pada akhir kesepakatan jika ia masih ingin beremigrasi ke [[Amerika Serikat]] dengan ibunya. Akhirnya 18 bulan lebih setelah penandatanganan kontrak pertama untuk City, dia memutuskan untuk tinggal dan melakukan debut untuk City pada tanggal 2 November 1929 ketika ia bermain sebagai [[gelandang|gelandang serang kiri]] di kandang [[Middlesbrough]] dalam liga di Divisi Pertama dan menang 3-1. Dia tampil 11 kali untuk City selama musim itu, dan mencetak 5 gol.
Selama musim 1930-31, manajer City [[Peter Hodge]] memutuskan bahwa bakat Busby bisa lebih baik bila ditempatkan sebagai gelandang bertahan bagian kanan.<ref name="mre"/> Di posisi barunya, Busby membuat reputasi sebagai pemain cerdas dan menjadi pengumpan bola yang akurat.<ref name="murphy_62-63">{{cite book|last=Murphy|first=Alex|title=The Official Illustrated History of Manchester United|publisher=Orion Books|year=2006|location=London|isbn=0-7528-7603-1|pages=62–63 }}</ref> Pada tahun 1930, Manchester United melakukan penyelidikan tentang transfer Busby di rival sekota mereka, tetapi mereka tidak dapat membayar biaya £150 untuk menuntut City.<ref name="white_62">{{cite book|last=White|first=Jim|title=Manchester United: The Biography|year=2008|publisher=Sphere|location=London|isbn=978-1-84744-088-4|page=62 }}</ref>
Pada musim 1931-32, Busby mapan di tim utama, dengan hanya tidak tampil dalam satu pertandingan musim itu.<ref>{{cite book|last=James|first=Gary|title=Manchester City - The Complete Record|publisher=Breedon|location=Derby|year=2006|isbn=1-85983-512-0|page=341 }}</ref> Pada tahun [[1930-an]] Manchester City sangat kuat di Piala FA, mereka mencapai semifinal pada tahun 1932, dan final pada 1933 sebelum akhirnya memenangkan turnamen tahun 1934. Namun, dari paruh kedua musim 1934-35, kostum nomor 4 Busby dipakai oleh Jack Percival dan Busby dijual ke Liverpool dengan transfer £ 8.000 pada tanggal 12 Maret 1936, telah membuat lebih dari 200 kali tampil untuk Manchester City.
Dia melakukan debut untuk The Reds hanya dua hari kemudian, pada tanggal 14 Maret, di kandang [[Huddersfield Town F.C.|Huddersfield Town]] dimana pertandingan tersebut berakhir dengan kekalahan Liverpool 1-0. Busby membuka rekening golnya dengan mencetak gol sebulan kemudian - pemogokan menit ke-47 nya membantu timnya bermain imbang 2-2 dengan [[Blackburn Rovers]] di Ewood Park. Busby segera memakai nomor 4 dalam kostumnya, menggusur Ted Savage yang sebelumnya memakai nomer tersebut.
